Фонд включает произведения религиозной и светской русской масляной живописи XVIII–XXI вв. Экспонаты фонда — более 250 произведений живописи, созданных мастерами различных школ, направлений и традиций.
В коллекции собраны портреты, жанровая, историческая, религиозная, пейзажная живопись. Самыми ранними живописными памятниками, хранящимся в этом хранилище являются икона на холсте «Кийский крест» (холст, масло, 1787 г., иконная артель И. И. Богданова-Корбатова), одна из немногих дошедших до нас датированных икон этого типа; картина «Святой град Иерусалим» (холст, масло, XVIII в.); а также единственная дошедшая до нас работа К. Пашковского «Евстафий Плакида в житии» (холст, масло, 1786 г.). Среди представленных в фонде работ — полотна на библейские темы известнейших мастеров И. К. Айвазовского («Хождение по водам», 1860–1870-е гг.), М. В. Нестерова («Воскресение Христово», 1894 г.), В. М. Васнецова («Апокалиптические всадники», 1887 г.), К. Е. Маковского, произведения историко-бытового жанра А. И. Корзухина, А. В. Пукирева, Н. В. Неврева, работы художников-академистов П. В. Васильева, М. П. Боткина, А. Л. Витберга, М. И. Скотти, серии картин Л. И. Соломаткина, С. Д. Милорадовича, К. В. Лебедева, эскизы В. И. Сурикова, Н. П. Богданова-Бельского, этюд С. А. Коровина.
Кроме того здесь можно увидеть картины, не слишком известные публике, это работы М. Н. Воробьева, Н. С. Матвеева, И. К. Макарова, М. О. Микешина, А. П. Эйснера, П. Ф. Яковлева, В. А. Кузнецова, М. В. Фармаковского, художников, чьи имена включены в каталоги и являются гордостью многих музейных собраний. Советская живопись представлена картинами А. А. Дейнеки («Первый полет над Москвой», 1958 г.), Д. Н. Кардовского («Декабристы на Сенатской площади», 1925 г.), Г. Н. Горелова, М. М. Черемныха, Ю. Б. Сорокина.
Коллекция масляной живописи пополняется и сегодня. Начало XXI в. ознаменовано поступлением ряда работ в дар от художников. Так, в собрании музея появились живописные полотна «Воспоминание» Л. С. Назарова (холст, масло, 2006 г.), «Часовня блаженной Ксении Петербургской на Смоленском кладбище» А. К. Чернякова (холст, масло, 2016 г.) и др.
Многие работы имеют мемориальные надписи, связаны с известными лицами и событиями в истории церкви и нашей страны, включены в широкий культурный контекст эпохи.
Хранители и экскурсоводы расскажут о принципах организации хранения, оборудовании и инструментарии, необходимом для сохранения памятников материальной культуры. Также посетители узнают о тонкостях работы ответственных хранителей, научных сотрудников и других служб музея.
Полотна данной коллекции являются постоянными экспонатами временных выставок как в Музее истории религии (например, «Чудеса и чудотворцы», 2017–2018 гг., «Да будет свет! Свет в религиях мира», 2017 г., «Теперь узнал я истинного Бога. К 1000-летию преставления святого князя Владимира», 2015 г., «Помазанники Божьи. К 400-летию воцарения Дома Романовых», 2014 г., «За веру, Царя и Отечество», 2014 г.), так и вне его («Искусство. Религия. Власть», проходившая в 2016 г. в Музее Вяйнё Аалтонена в г. Турку, Финляндия или «Воинство земное и небесное», с успехом проходившая в Государственном военно-историческом и природном музее-заповеднике «Куликово поле» в 2016–2017 гг.).